La prima organica sistemazione del Museo Diocesano del Capitolo iniziò nel 1923, in occasione delle celebrazioni del quarto centenario della morte di Luca Signorelli, e trovò degna sede nell'antico complesso della Chiesa del Gesù, di fronte alla Cattedrale di Santa Maria. In seguito fu costruito anche un fabbricato contiguo e fu annesso l'Oratorio sottostante e lo scalone di Filippo Berrettini che congiunge la chiesa all'oratorio stesso. La raccolta comprende oggi sette sale dislocate tra i due ambienti, dove sono ospitate tra l'altro opere del Beato Angelico e di Luca Signorelli e della sua scuola. La guida alla visita del museo è seguita da un itinerario storico-artistico a Cortona e in alcuni luoghi caratteristici della Val di Chiana aretina, con cenni sull'antiquariato, sull'artigianato artistico, sugli aspetti enogastronomici e sul folklore.